Die Navigation von Brieftauben beruht bei bewölktem Himmel auf superparamagnetischen Makrophagen.

Vögel gelten seit langem als hervorragendes Modellsystem für die Erforschung der Navigation. So können beispielsweise Singvögel, die nachts oder bei bewölktem Himmel ziehen, eine bei Sonnenuntergang festgelegte, magnetisch kalibrierte Flugrichtung über Hunderte von Kilometern hinweg beibehalten. Im Vergleich zu den Sinnessystemen anderer Wirbeltiere sind die Mechanismen der Magnetorezeption trotz jahrzehntelanger intensiver Forschung nach wie vor rätselhaft und Gegenstand heftiger Debatten. Bislang wurden drei Haupttheorien zur Magnetorezeption bei Tauben vorgeschlagen: Cryptochrom, Magnetit und ein strukturell noch nicht definierter Mechanismus, der auf spannungsgesteuerten Ionenkanälen basiert. Die Ergebnisse einer neuen deutschen Studie stützen einen vierten Mechanismus, der auf der kollektiven Wahrnehmungsfähigkeit superparamagnetischer Makrophagen beruht, die vorwiegend in der Leber vorkommen und die Wahrnehmung der geomagnetischen Richtung ermöglichen.

Um herauszufinden, welche Gewebe bei Tauben magnetische Eigenschaften aufweisen, untersuchten die Wissenschaftler Taubenorgane (Leber, Milz, Muskel sowie innerer und äußerer Schnabel) mittels Vibrationsmagnetometrie (VSM) – einem Messverfahren, mit dem sich die magnetischen Eigenschaften von Proben bestimmen lassen, indem die Stromstärke gemessen wird, die durch das Bewegen der Probe durch magnetisierte Spulen induziert wird. Anschließend wurde der Zelltyp, der magnetische Eigenschaften aufwies, mittels Immunhistochemie (unter Verwendung von zelltypspezifischen Antikörpern) isoliert und Eisen(III) mit Preußischblau angefärbt (da außer eisenbasierten Magnetitkristallen andere Eisenformen die einzigen stark magnetischen Elemente sind, die tatsächlich bei Tieren vorkommen – Nickel ist zwar ebenfalls magnetisch, aber mit der Biologie von Wirbeltieren nicht kompatibel). Der spezifische Typ der eisenakkumulierenden Zellen wurde isoliert, indem ihre Fähigkeit zur Bindung an magnetische Filtrationssäulen genutzt wurde, wie bereits zuvor von derselben Forschungsgruppe berichtet. Mithilfe von Gensequenzierung und Genexpressionsmustern wurden die eisenhaltigen Zellen und ihre genaue Funktion identifiziert. Ein für die in den vorangegangenen Schritten identifizierten Lebermakrophagen spezifisches Toxin, Clodronat, wurde zunächst in vitro und anschließend an lebenden Tauben getestet, um zu überprüfen, ob Lebermakrophagen tatsächlich für den magnetischen Sinn der Tauben unerlässlich sind.

Vierunddreißig Tauben wurden einzeln darauf trainiert, über eine 19 km lange Strecke von West nach Ost nach Hause zu fliegen. Nach 10 erfolgreichen Trainingsflügen wurden die Vögel nach dem Zufallsprinzip entweder intravenös mit Clodronat-Liposomen (n = 18) oder mit Kontroll-Liposomen (n = 16) behandelt. Einen Tag später wurden die Tauben einzeln bei vollständig bewölktem Himmel freigelassen und mithilfe von Echtzeit-GPS-Geräten verfolgt.

Bei der Taubenleber und -Milz wurde ein starker magnetischer Blockierungseffekt gemessen, bei Muskelgewebe und Schnabel ein schwächerer. Dies deutet auf das Vorhandensein superparamagnetischer Partikel in all diesen Organen hin. Bei Leber und Milz wurden diese Signale jedoch von wesentlich stärkeren ferrimagnetischen Signalen überlagert. Frühere Studien an anderen Tierarten (Pferd, Maus) hatten Ferritin-Nanopartikel in der Milz nachgewiesen, die überwiegend in Milzmakrophagen lokalisiert waren. In der vorliegenden Studie deuteten diese magnetischen Signale auf eine erhebliche Anreicherung von (eisenbasierten) Nanomagneten in der Taubenleber sowie auf eine deutlich geringere Anreicherung in der Milz hin. Die Preußischblau-Färbung überlappte sich mit der MHC-II-Färbung, die spezifisch für Immunzellen wie Makrophagen, dendritische Zellen und B-Lymphozyten ist. Nach der Isolierung der magnetischen Zellen mit einer (magnetisierten) Filtrationssäule konnten die Zellen mittels Gensequenzierung als Makrophagen identifiziert werden. Zudem wurde eine hohe Expression von Genen festgestellt, die mit dem Eisenstoffwechsel in Zusammenhang stehen; eines davon kodiert für einen Transkriptionsfaktor, der für die Entwicklung von Makrophagen in der roten Pulpa der Milz von Säugetieren essenziell ist. Dies deutete darauf hin, dass die sortierten MHC-II+-Zellen an der Erythrozytenclearance sowie an der Anreicherung von Eisen(III) und Ferritin beteiligt waren. Bei Tauben, denen das makrophagenspezifische Toxin Clodronat injiziert wurde, konnten bei Durchführung derselben Tests wie oben beschrieben (24 Stunden später) die zuvor gefundenen stark magnetischen Leberzellen nicht mehr nachgewiesen werden.

Zusammen mit weiteren Untersuchungen bestätigten diese Tests, dass die Taubenleber Makrophagen enthält, die Eisen anreichern, wodurch sie superparamagnetische Eigenschaften erhalten. In einem nächsten Schritt untersuchten die Autoren, wie genau Makrophagen (Navigations-)Signale an das Gehirn weiterleiten könnten. Mithilfe verschiedener Färbemethoden und mikroskopischer Techniken stellten sie fest, dass das Taubenhirn direkt mit peripheren Nervenfasern in der Leber verbunden ist. Innerhalb der Leber befanden sich Makrophagen häufig in unmittelbarer Nähe (≤ 2 μm) zu Nervenfasern, was eine parakrine Signalübertragung oder direkten Zell-Zell-Kontakt ermöglichte.

Alle mit der Kontrollsubstanz behandelten Tauben fanden innerhalb von 70 Minuten den Heimweg, während keiner der mit Clodronat behandelten Vögel am selben Tag zurückkehrte, bei anhaltend bewölktem Himmel, sondern stattdessen eine zufällige räumliche Orientierung zeigte. Wichtig ist, dass Tauben mit Makrophagenmangel den Heimweg normal fanden, sobald sich die Wolkendecke auflöste und die Sonne sichtbar wurde.

Zusammengenommen deuten diese Ergebnisse darauf hin, dass Tauben die magnetische Richtung unabhängig von einem vermeintlichen visuellen (durch Cryptochrom vermittelten) Magnetsinnsystem wahrnehmen können und dass Makrophagen erforderlich sind, um die magnetische Richtung unter Bedingungen zu finden, unter denen Sonnen- und Orientierungspunkte nicht verfügbar sind. Die Autoren vermuten, dass Lebermakrophagen Veränderungen im Erdmagnetfeld wahrnehmen und diese Informationen über den Vagusnerv an das Gehirn weiterleiten. Die Studienautoren gehen davon aus, dass die magnetische Wahrnehmung ein Signal auf Ebene der Zellpopulation erfordert und nicht die Erkennung auf Einzelzellniveau, um die Schwelle für die neuronale Aktivierung zu erreichen. Lebermakrophagen sind für diese Rolle gut gerüstet, da sie während der Erythrozytenclearance Eisen(III) anreichern und eng mit autonomen Nerven verbunden sind.

Es bleibt unklar, ob Makrophagen magnetische Informationen mechanisch oder mithilfe eines löslichen Mediators bzw. Hormons weiterleiten. Der parakrine Weg ist für Makrophagen jedoch bereits bekannt, was andere Arten von Informationen betrifft, die sie an das Gehirn weiterleiten. Eine Stärke dieses neuen Modells besteht darin, dass es möglicherweise auch die Magnetorezeption bei Tieren erklären kann, denen funktionelle Cryptochrome fehlen oder die sich in Umgebungen mit wenig bis gar keinem Licht aufhalten, darunter Fledermäuse, blinde Maulwürfe und Haie.

Anmerkungen der Redaktion:

Diese neue Studie ist erfrischend, da sie aus der gesamten wissenschaftlichen „Trickkiste“ greift, und eine völlig neuartige, unerwartete Hypothese aufstellt und auch größtenteils experimentell beweisen kann. Das einzige Detail, was noch zu belegen ist, ist wie genau die Leber-Makrophagen die Information über die magnetische Orientierung an das Gehirn weiterleiten (mechanisch oder hormonell) bzw. wie diese Information im Gehirn abgeleitet wird. Da nun neben (retinalem) Cryptochrom und Magnetit (zumeist im Gehirn) eine weitere Art von Magnetkompass entdeckt wurde, bleibt auch zu sehen in welchen anderen Arten auch superparamagnetische Makrophagen (in der Leber, oder Milz) den Magnetsinn vermitteln. Auch sollten weitere Experimente klären, ob dies vielleicht die tatsächliche Funktion des Magnetsinns bei manchen Arten darstellt, wo bislang angenommen wurde, dass es sich um einen Cryptochrom oder Magnetit-abhängigen Magnetsinn handelt. Zudem auch die Frage, welche Arten multiple Mechanismen der Magnetfeldsensibilität besitzen (z.B. scheinen einige Greifvogel- und Singvogelarten auch retinale Cryptochrome zu verwenden – ist die Brieftaube eine Ausnahme oder ist dies die Regel?), und auch genau welche Parameter von externen EMF diesen Magnetsinn stören können. (AT)